El glifosato es la técnica hegemónica, hoy en día, para controlar el crecimiento de las hierbas no deseadas en los campos de cultivo donde se siembran plantas transgénicas resistentes al herbicida. Los niveles de uso, como hemos visto (1), llegan ya al 90% de los cultivos de soja, y en menores porcentajes en los otros dos cultivos transgénicos importantes, como son el algodón y el maíz. Estos datos, referidos a Estados Unidos, son sensiblemente menores en Europa, siendo su uso desigual territorialmente. Por ejemplo, entre Francia, Alemania y España consumen el 60% de todo el glifosato de la Unión Europea. Para que nos hagamos una idea, el consumo total de la Unión Europea es de más de 100 millones de toneladas anuales (2). En América latina el uso es, si cabe, en proporción al tamaño de sus economías, mucho mayor. En Argentina, por ejemplo, se estima que se utilizan al año entre 180 y 200 millones de litros de los diferentes productos de mercado que contienen glifosato (3).

El glifosato tiene un tiempo de vida medio muy corto, comparado con otros productos destinados al incremento de la producción agraria, pero es un tiempo sumamente variable: Según Jeff Schuette, responsable de valoración del Environmental Monitoring & Pest Management Department of Pesticide Regulation de Sacramento cifra en 35 días el tiempo de vida medio en el agua, 22,1 días en suelos anaeróbios, 96.4 días en suelos aerobios, 44 días en el campo como tiempo medio de disipación (4). Por su parte, la EFSA reconoce que, en el suelo labrado, el glifosato, y alguno de los compuestos en los cuales se degrada (y que también son potencialmente tóxicos), como el AMPA, tienen un tiempo de permanencia elevado: se estima que el tiempo de vida medio en los suelos cultivados es de 143,3 días para el glifosato y 519,9 días para el AMPA (5).

¿Qué ocurre con todo este glifosato que día tras día es arrojado a los campos? ¿Se degrada completamente o el compuesto es capaz de llegar a los ríos, lagos, aguas subterráneas, desembocaduras, mares y océanos? Y si es capaz de llegar ¿A qué concentraciones lo hace? ¿Puede suponer esto algún riesgo para al biodiversidad de las aguas? Concretamente ¿Puede afectar al fitoplancton?

Los datos para todos los cursos de agua dulce terrestres son normalmente bajos, aunque pueden encontrarse picos relativamente elevados. Isabelle Giroux controló los niveles de glifosato en algunos puntos escogidos de aguas terrestres en Quebec (Canadá), del 2011 al 2014, y encontró concentraciones de 0,04-18 µg/L (6). Un estudio similar realizaron Helene Horth y Karen Blackmore en 2009 sobre un periodo de 10 años en Europa, detectando entre 1,3-370 µg/L (7). Vera Silva y sus compañeros también han investigado la distribución del glifosato y el AMPA en la Unión Europea y comparan los resultados con los observados en otros lugares:

“Se detectó, en los grandes ríos de EE. UU. (53-89%, respectivamente), arroyos (53-72%), lagos, estanques y humedales (34-30%) a niveles máximos de 300 y 48 μg/L respectivamente” (8)

Como vemos la frecuencia de detección y los niveles varían mucho, pero no podemos decir que la detección de glifosato sea un fenómeno esporádico, si no que es frecuente y que sus niveles, aunque generalmente bajos o muy bajos, son a veces elevados. Por ejemplo, W.A. Battaglin y sus colegas de diversos servicios geológicos estatales de Estados Unidos han estudiado ampliamente el uso del glifosato y su detección en todo tipo de aguas a lo largo de todo el país (9). Llegan a la conclusión de que I) la detección es frecuente, II) las medias observadas son muy bajas (del orden de 0,02-9,6 µg/L) y III) se detectan picos mucho más elevados en los lagos, de 301-427 ug/L o en los ríos, de 73 µg/L. En las aguas subterráneas o en la lluvia los niveles son mucho más bajos (2,03-4,88 µg/L). Una ampliación en la Fig. 1.

Figura 1. Tabla resumen de los datos obtenidos W.A. Battaglin y sus colegas donde se pueden ver el tipo de ecosistema hidrológico analizado, el número de muestras, el procentaje de detección de glifosato, la concentración media y los máximos, así como los mismos datos para el AMPA (9).

¿Son estas concentraciones capaces de alterar la biodiversidad fitoplanctónica de las aguas? Elise Smedbol y sus colegas de la Universidad de Quebec, del Laboratory of Aquatic Microorganism Ecotoxicology, han investigado los efectos de bajas concentraciones de glifosato sobre comunidades fitoplanctónicas (10). Concretamente probaron un intervalo de concentraciones que incluía dosis presentes normalmente en el ambiente (0, 1, 5, 10, 50, 100, 500, 1000 µg/L). Para estudiar estos efectos sobre una comunidad de fitoplancton, los autores tomaron muestras de una zona acuática cerca de la ciudad de Boisbriand, al sureste de Quebec. Los tratamientos se aplicaron a la muestra y se estudió los cambios que se producían con respecto al control. Se pudieron observar cambios específicos desde los 5µg/L pero los primeros cambios en los índices de diversidad se observaron a concentraciones entre los 50-100 µg/L, todas ellas concentraciones, como hemos visto, presentes en ríos y lagos y las exposiciones duraron, solamente, 4 días (Fig. 2).

Los autores también midieron parámentros fotosintéticos: estudiaron el rendimiento cuántico efectivo de la fotosíntesis (este es un concepto que intenta estimar la eficacia de un proceso activado por la radiación y que mide el número de veces que se da ese proceso por cada fotón absorbido, en el caso de la fotosíntesis, se relativiza en función de la cantidad de CO2 absorbido), la irradiancia mínima de saturación (la irradiancia es la cantidad de potencia incidente sobre una superficie y, referida a la fotosíntesis, estaríamos hablando de potencia de la radiación solar. A su vez, al hablar de irradiancia mínima de saturación, hablamos de la potencia mínima a partir de la cual el proceso fotosintético no produce más fotosintatos. En otras palabras: la irradiancia a la cual la planta alcanza su máxima producción), y la velocidad máximarelativa de transporte de electrones (un parámetro que mide la velocidad del flujo de los electrones a través del sistema proteico que poseen los organismos fotosintéticos, en su orgánulos especializados a tal efecto, como los cloroplastos, y que, por tanto, es una medida del estado de ese orgánulo). Pues bien, según los autores:

“El rendimiento cuántico efectivo se redujo significativamente a concentraciones de glifosato de 500 y 1000 µg/L respectivamente de 500 y 1000 (…). La irradiancia mínima de saturación se redujo a varias concentraciones: 5, 10, 100 y 1000 µg/L. La velocidad máxima relativa de transporte de electrones fue el parámetro más sensible y se redujo significativamente en todas las concentraciones de glifosato (excepto para 50 µg/L)” (10).

Figura 2. Relación entre el Índice de diversidad de Shannon-Whinner y las concentraciones crecientes de glifosato añadidas a los medios de crecimiento en una comunidad de fitoplancton después de una exposición de 96 h [tomado de Elise Smedbol et al. (2018)].

Los autores también midieron los efectos del glifosato sobre la concentración total (en toda la comunidad) de los pigmentos fotosintéticos y protectores y algunos marcadores de estrés oxidativo. En los organismos fotosintéticos encontramos, básicamente, dos tipos de clorofilas, clorofila a y clorofila b, y carotenoides de diversos tipos. La clorofila a está asociada a los fotosistemas de la cadena de transporte electrónico que hace posible la fotosíntesis. La clorofila b tiene un espectro de absorción parcialmente complementario a la clorofila a. Esto hace que, potencialmente, como los carotenoides, puedan ceder la energía que absorben a la clorofila a  ésta la transforme en poder reductor que, a su vez, se usará para producir moléculas orgánicas. El núcleo, por tanto, del sistema pigmentario, parece ser la clorofila a (11). ¿Qué datos obtuvieron Elise Smedbol y sus colegas?:

“El contenido de clorofila a y carotenoides (medido como porcentaje de pigmento en comparación con el control) disminuyó significativamente en las células de fitoplancton para todas las concentraciones de glifosato, mientras que no hubo una diferencia significativa para el contenido de clorofila b. La relación entre ambos tipos de clorofila (a/b) disminuyó con las concentraciones crecientes de glifosato” (10).

Es decir, en términos generales, toda la comunidad vio dificultada su capacidad de fotosintetizar. Además de la simplificación de la comunidad en términos de índice de diversidad y esta bajada de la capacidad fotosintética, la hipótesis se refuerza al observar los datos de peso seco y abundancia, cayendo desde concentraciones de 100 µg/L. Los marcadores de estrés oxidativo solo aumentaban en las dosis más altas: 500-1000 µg/L.

Este trabajo supone una evidencia importante porque demuestra efectos sobre las comunidades fitoplanctónicas a concentraciones de glifosato mucho a las que ya se habían demostrado efectos sobre la biodiversidad. Por ejemplo, Marı́a S. Vera y sus colaboradores del laboratorio de Limnologı́a de Facultad de Ciencias Exactas y Naturales de la Universidad de Buenos Aires (12) demostraron efectos importantes con 8mg/L de glifosato. Estamos hablando de concentraciones de entre cien y diez veces más altas de las probadas en el estudio de Elise Smedbol y sus colegas.

Sin embargo, no todo el mundo piensa igual. En un estudio 9 años anterior al de Smedbol et al. Cuatro investigadores de la Universidad de valencia (España) no vieron demasiada influencia del glifosato sobre las tasas de crecimiento poblacional de cuatro especies de algas consideradas por separado. A concentraciones de entre 1,6-3 mg/L, es decir concentraciones bastante superiores a las del nuevo trabajo de 2018, encontraron una reducción del crecimiento poblacional de tan solo el 10%, y alcanzaba el 50% cuando las concentraciones eran realmente brutales (24,5-41,7 mg/L). Pero si uno bucea en el artículo de estos investigadores, encabezados por E. Vendrell (13) notará cuestiones extrañas. Resumen sus hallazgos en una tabla donde podemos ver las diferentes tasas de crecimiento que han obtenido mediante datos experimentales y su encaje en un modelo exponencial de crecimiento (Fig. 3) y vemos que, no solamente algunos datos del resumen proporcionado al artículo son algo inexactos, si no que las principales bajadas de la tasa de crecimiento, sobre todo para las dos especies de algas fitoplanctónicas más sensibles al glifosato (Scenedesmus acutus y Scenedesmus subspicatus), se producen en las primeras concentraciones y que todas las concentraciones (menos dos en dos de las especies) tienen efectos significativos en la reducción del crecimiento. Vemos que, por ejemplo, en S. acutus la caída del crecimiento es del 17,9% tras aplicarse un tratamiento de 0,1 mg/L, o lo que es lo mismo, 100 µg/L. Antes de llegar a los 1000 µg/L (concretamente a los 780 µg/L) la tasa ha caído un 21,9%. Los datos no son tan drásticos para S. subspicatus con una caída inapreciable para 100 µg/L y una caída del 9,3% a una concentración de 390 µg/L. Las, según los autores, resistentes Chlorella vulgaris y Chlorella saccharophila presentan un comportamiento dispar. C. vulgaris, a las concentraciones de 100 y 390 µg/L, pierde el 7,1 y el 16,4% de su tasa de crecimiento, mientras que C. saccharophila no sufre ninguna pérdida a esas bajas concentraciones.

Así pues, de la conclusión de los autores de “Se puede concluir que el glifosato tiene un bajo riesgo potencial para los organismos probados” (13), podemos ver que lo que hay en realidad es un comportamiento diferencial, por especies, a bajas concentraciones que, en realidad, cuadra muy bien con los resultados obtenidos por Elise Smedbol y sus colegas.

Figura 3. Se muestran las concentraciones de glifosato (mg/mL) y la tasa de crecimiento poblacional de las 4 especies algas fotosintéticas estudiadas por Vera et al. Se puede ver claramente que en C. vulgaris, S. suspicatus y, sobre todo, en S. acutus, la reducción de la tasa de crecimiento es, principalmente, en concentraciones menores a 1mg/mL.

En otro experimento multiespecífico, Cong Wang y sus colegas del laboratorio estatal clave de ciencia medioambiental marina de la Universidad de Xiamen (China) estudiaron cómo afectaban las bajas concentraciones de glifosato (6,1 y 61 mg/L) a 14 especies de fitoplancton marino costero. Así, los autores consideran probada “la inhibición significativa del crecimiento bajo ambas concentraciones de glifosato en seis de las especies examinadas en este estudio. Mientras que el glifosato a 360 μM [61 mg/L] exhibió una inhibición del crecimiento casi completa en todas las especies” (14). Obviamente, estas son concentraciones muy elevadas que solamente pueden encontrarse en lugares de cultivo cercanos a la costa, con vertidos directos de las aguas de riego y, en el caso de la concentración más elevada, que se hayan incumplido las normativas de uso.

CONCLUSIONES

Hemos visto (15-16) que el glifosato afecta, a bajas concentraciones a la biodiversidad edáfica de bacterias y hongos. Además también tiene efectos sobre los microorganismos en general (tracto digestivo de mamíferos, aguas, etc.). Hemos visto que eso ocurre a concentraciones presentes en suelos y organismos. En este artículo hemos reforzado esta hipótesis: el glifosato afecta a la estructura de las comunidades fitoplanctónicas, afecta a su fijación de carbono y a su crecimiento, afectando potencialmente, en última instancia, la biodiversidad y la productividad de todo el ecosistema local.

REFERENCIAS

1. La Quimera de Gupta, “Bacterias beneficiosas y glifosato: una historia sobre lo diminuto (II)”, febrero de 2018.
2. EuroStat, consultado 6 de junio de 2018.
3. Aparicio, V. C., De Gerónimo, E., Marino, D., Primost, J., Carriquiriborde, P., & Costa, J. L. (2013). Environmental fate of glyphosate and aminomethylphosphonic acid in surface waters and soil of agricultural basins. Chemosphere, 93(9), 1866-1873.
4. Schuette, J. (1998). Environmental fate of glyphosate. Environmental Monitoring & Pest Management, 1(1), 1-13.
5. ESFA (2013), citado en Silva, V., Montanarella, L., Jones, A., Fernández-Ugalde, O., Mol, H. G., Ritsema, C. J., & Geissen, V. (2017). Distribution of glyphosate and aminomethylphosphonic acid (AMPA) in agricultural topsoils of the European Union. Science of the Total Environment.
6. Giroux, I., Pelletier, L., & d'Auteuil-Potvin, F. (2015). Présence de pesticides dans l'eau au Québec: portrait et tendances dans les zones de maïs et de soya 2011 à 2014. Direction du suivi de l'état de l'environnement, Ministère du développement durable, de l'environnement et de la lutte contre les changements climatiques.
7. Horth, H., & Blackmore, K. (2009). Survey of glyphosate and AMPA in groundwaters and surface waters in Europe. WRC report no. UC8073, 2.
8. Silva, V., Montanarella, L., Jones, A., Fernández-Ugalde, O., Mol, H. G., Ritsema, C. J., & Geissen, V. (2017). Distribution of glyphosate and aminomethylphosphonic acid (AMPA) in agricultural topsoils of the European Union. Science of the Total Environment.
9. Battaglin, W. A., Meyer, M. T., Kuivila, K. M., & Dietze, J. E. (2014). Glyphosate and its degradation product AMPA occur frequently and widely in US soils, surface water, groundwater, and precipitation. JAWRA Journal of the American Water Resources Association, 50(2), 275-290.
10. Smedbol, É., Gomes, M. P., Paquet, S., Labrecque, M., Lepage, L., Lucotte, M., & Juneau, P. (2018). Effects of low concentrations of glyphosate-based herbicide factor 540® on an agricultural stream freshwater phytoplankton community. Chemosphere, 192, 133-141.
11. Lodish, H., Berk, A., Darnell, J. E., Kaiser, C. A., Krieger, M., Scott, M. P., … & Matsudaira, P. (2008). Molecular cell biology. Macmillan.
12. Vera, M. S., Lagomarsino, L., Sylvester, M., Pérez, G. L., Rodríguez, P., Mugni, H., … & Pizarro, H. (2010). New evidences of Roundup®(glyphosate formulation) impact on the periphyton community and the water quality of freshwater ecosystems. Ecotoxicology, 19(4), 710-721.
13. Vendrell, E., de Barreda Ferraz, D. G., Sabater, C., & Carrasco, J. M. (2009). Effect of glyphosate on growth of four freshwater species of phytoplankton: a microplate bioassay. Bulletin of environmental contamination and toxicology, 82(5), 538-542.
14. Wang, C., Lin, X., Li, L., & Lin, S. (2016). Differential growth responses of marine phytoplankton to herbicide glyphosate. PloS one, 11(3), e0151633.
15. La Quimera de Gupta, “Bacterias beneficiosas y glifosato: una historia sobre lo diminuto (I y II)”, febrero de 2018.
16. La Quimera de Gupta, “Hongos y glifosato: rompiendo una simbiosis de cientos de miles de años”, marzo de 2018.